Divadlo stojí na místě bývalé vojenské střelnice, jež byla přestavěna na víceúčelový objekt „Na střelnici“. Divadelní sál zde byl vybudován v roce 1868.
Současnou podobu divadlo získalo po roce 1937 komplexní rekonstrukcí. Slavnostní zahájení proběhlo 1. února 1940, uvedením „Prodané nevěsty“ v provedení ND v Praze s dirigentem Václavem Talichem.
V píseckém divadle se odehrálo nespočet činoherních představení, operet, koncertů, oper a klubových pořadů, ve kterých vystupovali přední umělci ve svých oborech. Nedílnou součástí činnosti divadla je spolupořadatelství nadregionálních akcí, jako jsou Jihočeský hudební festival, Mezinárodní folklórní festival či Šrámkův Písek.